Рики Линдхоум родилась в 1979 году в городе Каудерспорт, штат Пенсильвания, но детство провела в городе Портвилль штат Нью-Йорк. Рики имеет шведские корни[3]. Она окончила Сиракузский университет, где была частью скетч группы «Syracuse Live». После выпуска в 2000 году, Линдхоум решила начать актёрскую карьеру и даже не обращаясь к агенту смогла получить небольшие роли в комедии Титус и в телесериале Баффи — истребительница вампиров.
Линдхоум в дуэте Garfunkel and Oates вместе с Кейт Микуччи начиная c 2007 года
В 2003 году Линдхоум совершила первый крупный прорыв, получив роль в постановке Embedded в театре Тима Роббинса. Она была одним из четырёх актёров этой постановки снявшихся в фильме Малышка на миллион, сыграв роль Марделл Фицджеральд, сестру главной героини Мэгги Фицджеральд, которую сыграла Хилари Суонк.
В 2005 году Линдхоум сыграла Джульет в сериале Девочки Гилмор. В 2006 году Рики написала, спродюсировала и срежиссировала короткометражный фильм Life is Short, где она сыграла вместе с Алексис Бледел, Сэммом Ливайном и Сетом Макфарлейном. Линдхоум в том же году снялась в фильме Пульс.
В 2008 году Линдхоум получила роль второго плана в фильме Подмена. В том же году она получила гостевые роли в ряде телесериалов, в их числе Теория Большого взрыва, Мыслить как преступник и Мёртвые до востребования. В 2009 году она снялась в ремейке фильма Уэса Крэйвена Последний дом слева.
На протяжении 2007 года Рики решила уделять больше внимания написаниям сценариев и режиссёрской работе. Линдхоум стала частью комедийного дуэта Garfunkel and Oates с Кейт «Oates» Микуччи, как Рики «Garfunkel» Линдхоум. В 2011 году она в соавторстве с актрисой Хизер Моррис написала сценарий для пародии на песню Nuthin’ But a “G” Thang для Funny or Die. В клипе, получившем название «Nuthin’ But A Glee Thang», снялись София Вергара, Мэтью Моррисон, Кори Монтейт, Гарри Шам-младший и Ная Ривера. Позже она стала ведущей подкаста «Making It» Nerdist Industries.
В 2012 году Линдхоум сыграла злодея в новой киноадаптации «Много шума из ничего» Уильяма Шекспира.
В 2017 году в анимационной кинокомедии «Лего Фильм: Бэтмен» Линдхоум озвучила главного врага супергероев под именем Ядовитый Плющ.